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この地は1626年、2代将軍秀忠の正室・崇源院が火葬された場所です。葬儀を務めた功績で寺に与えられ、のちに寺が移ってきました。

六本木は戦前、軍の施設が置かれた兵隊の町でした。龍土町には歩兵第三連隊があり、1936年の二・二六事件にも参加者を出しています。

明治の廃仏毀釈で一時廃寺同然となりましたが、住職の加持祈祷が評判を呼び「麻布鬼子母神」として再興されました。1945年の空襲で堂宇は焼けましたが、祖師像は守られました。

長府藩毛利家の上屋敷跡で、討ち入り後の赤穂浪士10人が預けられ、1703年にここで切腹しました。のちに乃木希典もこの藩邸で生まれています。